.png)
.png)
.png)
.jpg)
.png)
Tolkien oli kuudentoista, kun hän rakastui tulevaan vaimoonsa Edith Brattiin. Isä Francis Morgan ei kuitenkaan hyväksynyt suhdetta, joten John ja Edith saattoivat mennä kihloihin vasta 1914, Johnin täytettyä 21 vuotta ja tultua täysi-ikäiseksi. Pariskunta meni naimisiin 1916 Edithin käännyttyä katolilaisuuteen, ja he saivat 1917 ensimmäisen neljästä lapsestaan. Romanssi innoitti Tolkienia luomaan kertomuksen Berenistä ja Lúthienista. Se julkaistiin Tolkienin keskeneräiseksi jääneessä teoksessa Silmarillion.
Tolkien osoitti jo nuorella iällä huomattavaa kiinnostusta kieliä kohtaan. Koulussa opetettujen saksan, ranskan, latinan ja kreikan lisäksi hän tutustui omasta kiinnostuksestaan useisiin muinaiskieliin, kuten muinaisenglantiin, goottiin ja kymriin. Vuonna 1911 Tolkien aloitti opinnot Oxfordin yliopistossa saamansa stipendin turvin. Luettuaan kaksi vuotta klassisia kieliä hän siirtyi englannin kielen laitokselle ja erikoistui muinaisnorjaan ja muinaisenglantiin. Tolkien perehtyi syvällisesti anglosaksisiin ja skandinaavisiin tarustoihin ja niistä kertoviin eepoksiin eli muinaisenglantilaiseen Beowulfiin ja muinaisislantilaiseen Eddaan. Hän viehättyi myös Kalevalasta. Innostus kielitiedettä kohtaan myös sai hänet keksimään täysin omia kieliä. Perehdyttyään Kalevalaan alkukielellä hän innostui suomen vokaalivoittoisesta ääntämisestä ja alkoi kehittää sille perustuvaa uutta kieltä, josta tuli myöhemmin hänen kirjojensa suurhaltiakieli quenya.
Sodan loputtua Tolkien lähti kielitieteilijän uralle. Vuosina 1919–1920 hän työskenteli Oxford English Dictionaryn toimituskunnassa, tehtävänään selvittää W-kirjaimella alkavien germaanisperäisten sanojen historiaa ja etymologiaa. 1920 Tolkien sai englannin kielen apulaisprofessorin viran Leedsin yliopistosta, ja perhe muutti viideksi vuodeksi Pohjois-Englantiin. Vuonna 1924 hän nousi yliopiston englannin kielen professoriksi. Seuraavana vuonna Tolkien kuitenkin palasi Oxfordiin saatuaan muinaisenglannin professorin viran.
Tolkien työskenteli Oxfordin yliopistossa seuraavat 34 vuotta, ensin muinaisenglannin ja vuodesta 1945 englannin kielen ja kirjallisuuden professorina. Hänen tärkeimpänä tieteellisenä työnään pidetään myöhemmin artikkelina julkaistua luentoa Beowulf: the Monsters and the Critics (1936). Luennossaan Tolkien arvosteli tutkijoita, jotka olivat pyrkineet mitätöimään Beowulf-eepoksen kirjalliset ansiot ja käyttämään sitä vain Skandinavian muinaishistoriasta kertovana lähteenä; hänen mukaansa eepos on ensi sijassa taideteos, ei historiallinen dokumentti. Paljolti juuri Tolkienin vaikutuksesta suhtautuminen Beowulf-tekstiin muuttui ratkaisevasti. Aihepiiriin liittyvissä tutkimuksissa Tolkienin artikkeliin viitataan varsin yleisesti vielä nykyisinkin.
Tolkien kirjoitti myös muita artikkeleita ja editoi muinaisenglantilaisia tekstejä, mutta hänen tieteellisten julkaisujensa määrä jäi lopulta vähäiseksi. Osaksi tämä johtui Tolkienin perfektionismista, jonka vuoksi hän hioi töitään loputtomasti ja onnistui julkaisemaan niistä vain pienen osan, ja osaksi siitä, että kaunokirjailijan työ ja omien tarustojen luominen veivät häneltä yhä enemmän aikaa.
Saatuaan professuurinsa Oxfordissa Tolkien tutustui C. S. Lewisiin, keskiajan ja renessanssin kirjallisuuden tutkijaan joka työskenteli yliopiston opettajana. Tolkienin ja Lewisin välille kehkeytyi ystävyyssuhde, joka kesti ajoittaisista erimielisyyksistä huolimatta Lewisin kuolemaan 1963 asti. Lewis, joka oli aiemmin tunnustautunut ateistiksi tai agnostikoksi, kääntyi 1930-luvun alussa kristinuskoon, osin Tolkienin vaikutuksesta ja tämän kanssa käymiensä keskustelujen jälkeen – tosin Tolkienin harmiksi Lewisistä ei tullut katolilaista vaan anglikaani. Heidän ympärilleen syntyi kirjallisuuspiiri The Inklings. Ryhmään kuului pääasiassa Oxfordin opettajia ja tiedemiehiä, jotka kokoontuivat keskustelemaan kirjallisuudesta ja lukemaan omia käsikirjoituksiaan. Tolkien käytti ryhmää kirjojensa koeyleisönä, ja luki esimerkiksi Tarua sormusten herrasta ryhmän viikoittaisissa kokouksissa luku luvulta sitä mukaa kun se valmistui. Lewisin matala, kumiseva ääni myös inspiroi Tolkienia entti Puuparran hahmon luomisessa. Lewisin elämäkerroista käy ilmi, että sekä Tolkien että Lewis olivat keskiajan ihailijoita ja halusivat molemmat kertoa Raamatun sanomaa tarujen kautta.
Tolkien vaati aluksi, että Taru sormusten herrasta julkaistaisiin yhdessä Silmarillionin kanssa. Kustantajat eivät kuitenkaan halunneet Silmarillionia, joten Tolkien suostui lopulta pelkän Sormusten herran julkaisemiseen. Hän myös halusi julkaista kirjan yhtenä niteenä, koska se oli sellaiseksi kirjoitettu, mutta kustantajan vaatimuksesta jättikokoinen kirja jaettiin kolmeen osaan. Osille annettiin nimet Sormuksen ritarit, Kaksi tornia ja Kuninkaan paluu. Kaksi ensimmäistä osaa ilmestyivät vuonna 1954 ja viimeinen 1955. Tämän vuoksi kirjasta puhutaan usein trilogiana, vaikka Tolkien ei sitä sellaiseksi tarkoittanut.
Ensi alkuun melko vaimean vastaanoton saanut Taru sormusten herrasta muodostui yllättäväksi myyntimenestykseksi, kun se julkaistiin taskukirjana Yhdysvalloissa vuonna 1965. Teos sai innokasta lukijakuntaa muun muassa opiskelijoiden ja hippiliikkeen keskuudessa. Tolkien sai vanhuudenpäivillään todeta, että hänestä oli vastoin odotuksiaan tullut joukkosuosion ja ajoittain lähes hurmahenkisen palvonnan kohde.
Silmarillion jäi kesken J. R. R. Tolkienin kuollessa 3. syyskuuta 1973, 81 vuoden iässä. Hänen puolisonsa Edith Tolkien oli kuollut kaksi vuotta aiemmin. Pariskunta on haudattu katoliselle hautausmaalle Oxfordiin. Heidän hautakivessään lukee Edith Mary Tolkien, Lúthien, 1889 – 1971 ja John Ronald Reuel Tolkien, Beren, 1892 – 1973.
Suomen Tolkien-ilmiö saavutti vuonna 1973, jolloin Hobitin ensimmäinen käännös Lohikäärmevuori sekä Kersti Juvan, Eila Pennasen ja Panu Pekkasen kääntämä Sormuksen ritarit ilmestyivät. 1980-luvun lopulta lähtien Tolkien-harrastus alkoi kasvaa Suomessa voimakkaasti.
Tolkienin teoksia on sovitettu myös näyttämölle, Suomessa muun muassa Ryhmäteatterin Taru sormusten herrasta 1980-luvun lopulla. Tolkienin innoittaman kuvataiteen puolelta maininnan ansaitsee esimerkiksi Tove Janssonin Hobittiin tekemä kuvitus.
! Peter Jackson on ohjannut Taru sormusten herrasta -elokuvatrilogian 2001–2003. ! Guillermo Del Toro ohjaa kaksi Hobitti-elokuvaa, joiden ensi-iltoja odotetaan vuosille 2011 ja 2012.
